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Das Gebiet südlich des Murtensees bildete im 6.Jh. burgundisches Königsgut. Dieses wurde vom Hof Murten aus, welcher in der Nähe des heutigen Städtchens lag, verwaltet.
Im Jahre 900 gelangte das Gut an die Könige von Hochburgund, die nicht weit davon entfernt eine Festung errichteten (vermutlich bei Muntelier). Odos von Champagne besetzte 1032 die Festung, um zu verhindern, dass Burgund an Kaiser Konrad II fiel. Es gelang Konrad II, die Burg nach längerer Belagerung zu erobern und zu zerstören. Murten gelangte vorübergehend in die Hände eines lokalen adeligen Geschlechts, welches jedoch enteignet wurde. Daraufhin ging das konfiszierte Gut 1079 an die Bischöfe von Lausanne und durch ihre Verfügung an einen Meier über. Ende des 12.Jh. rissen die Herzöge von Zähringen die Herrschaft an sich und erbauten um 1180 die Stadt und Burg Murten. Nach dem Verschwinden der Zähringer, 1218, wurde Murten reichsfrei.
Die Stadt konnte, trotz ihrer Anlehnung an Freiburg, ihre Stellung gegenüber so mächtigen Geschlechtern wie den Habsburgern und den Savoyern nicht lange behaupten. Bereits 1255 fiel die Stadt in die Hände Peters II von Savoyen. König Rudolf von Habsburg wollte Murten wieder dem Reich anschliessen und verlangte die Herausgabe der Stadt. Peter verweigerte dies, worauf Rudolf 1283 Murten mit Gewalt einnahm. Nach Rudolfs Tod eroberte Amadeus von Savoyen die Stadt zurück.
1320 trat Murten in enge Beziehung mit der Stadt Bern. Die Berner nutzten die Stadt als Garnison während des Krieges gegen Freiburg und Österreich. Die Burg wurde während dieser Zeit verstärkt und ausgebaut. 1471 gelangte Murten an Jakob von Savoyen, den Grafen von Romont, welcher ein Treuer Anhänger Karls des Kühnen war. Aus diesem Grund stationierten die Berner und Freiburger 1475, mit dem Einverständnis der Einwohner, eine Truppe in der Burg.
Im Sommer 1476 kam es zur Belagerung von Murten durch Karl den Kühnen. Adrian von Bubenberg leistete mit einer Streitmacht von ca. 2000 Mann erbitterten Widerstand gegen das rund 22`000 Mann zählende Heer ihres Widersachers. Am 22. Juni 1476 rückte das eidgenössische Ersatzheer an und prallte mit Urgewalt auf die unvorbereiteten Truppen Karls des Kühnen. Die Eidgenossen bereiteten Karl so seine zweite Grosse Niederlage innerhalb kürzester Zeit. Danach erhielt Murten einen Vogt und die Stadt wurde wieder instand gesetzt.
Durch den Umstand, dass der Stadt Murten das Geld für einen Abbruch fehlte, blieb die Befestigungsanlage fast vollständig erhalten.